近日，我院魏琮教授課題組在Nature Communications上發(fā)表了題為“Genome degradation results in nested symbiosis and endosymbiont replacement in cicadas”的研究論文。該研究揭示了半翅目（Hemiptera）蟬科（Cicadidae）昆蟲(chóng)與共生菌的協(xié)同演化歷史及相關(guān)機(jī)制，并在描繪共生菌演替過(guò)程中可能發(fā)生的一系列晚期演化場(chǎng)景的同時(shí)，為動(dòng)物體內(nèi)部分細(xì)胞器的早期內(nèi)共生菌起源說(shuō)提供了新證據(jù)，也為進(jìn)一步深入解析刺吸式植食性昆蟲(chóng)多樣性分化及其與共生菌的協(xié)同演化機(jī)制提供了新信息。我院博士研究生周金瑞為該論文第一作者，魏琮教授為通訊作者。
在漫長(zhǎng)自然演化過(guò)程中，許多昆蟲(chóng)都與微生物建立了密切的共生關(guān)系。這些共生關(guān)系使昆蟲(chóng)綱很多類群可以利用更多食物資源，擴(kuò)展并適應(yīng)更廣泛的生態(tài)位，這些類群的物種分化也隨之激增。此外，很多昆蟲(chóng)都進(jìn)化出了獨(dú)特的含菌器官來(lái)容納共生菌，而招募新共生菌也成為它們擺脫對(duì)原有低效能共生菌依賴的關(guān)鍵策略之一。然而，共生菌與宿主共生關(guān)系的衰減及最終消解卻極難確定，相關(guān)的共生菌演替機(jī)制更難解析。
該研究通過(guò)超微結(jié)構(gòu)比較觀察、比較基因組分析、分歧時(shí)間估算及共系統(tǒng)發(fā)育分析等方法，重建了5亞科133種蟬的貯菌體和脂肪體專性共生細(xì)菌丟失及共生真菌同步獲得的進(jìn)化模式與后果。研究表明，蟬科昆蟲(chóng)體內(nèi)的專性共生菌Hodgkinia基因組衰減可能導(dǎo)致兩種專性共生細(xì)菌（Karelsulcia和Hodgkinia）由原先的相鄰共生轉(zhuǎn)變?yōu)榍短坠采ê笳咿D(zhuǎn)移至前者細(xì)胞內(nèi)生存），且最終導(dǎo)致一些宿主個(gè)體的Hodgkinia被新招募的共生真菌（YLS）取代。Hodgkinia和Karelsulcia這兩種古老細(xì)菌的系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系均與宿主昆蟲(chóng)系統(tǒng)發(fā)育關(guān)系高度吻合，表明它們都與宿主存在緊密的協(xié)同演化關(guān)系。
新的共系統(tǒng)發(fā)育分析揭示，Hodgkinia在感染蟬的共同祖先后與宿主一起協(xié)同分化，但隨后在某些宿主中分別被YLS取代，這些新獲得的YLS又繼續(xù)與宿主發(fā)生協(xié)同分化（直至被其他YLS或線蟲(chóng)草屬真菌替代）。在所有已調(diào)查的蟬科昆蟲(chóng)中，Hodgkinia丟失事件至少獨(dú)立發(fā)生過(guò)8次，而YLS被其他線蟲(chóng)草屬真菌或YLS重新替換的事件至少發(fā)生了17次。系統(tǒng)發(fā)育分析顯示，與蟬科昆蟲(chóng)相關(guān)的YLS形成一個(gè)單系群，它們均屬于肉座菌目線蟲(chóng)草科線蟲(chóng)草屬。蟬科昆蟲(chóng)對(duì)新共生菌的不斷招募及相關(guān)共生菌的不斷替代，應(yīng)與該科昆蟲(chóng)特殊的生活周期密切相關(guān)——蟬科昆蟲(chóng)的幼體（若蟲(chóng)）長(zhǎng)期在地下?tīng)I(yíng)隱蔽生活（最長(zhǎng)可達(dá)17年之久），而成蟲(chóng)則面營(yíng)開(kāi)放生活、但發(fā)生期非常短暫（一般僅2~3周）——土壤環(huán)境易（便）于它們?cè)趥€(gè)體發(fā)育中反復(fù)感染或招募微生物，并與之逐步建立共生關(guān)系。
該研究揭示了Hodgkinia和Karelsulcia這兩種共生細(xì)菌能與一種YLS同時(shí)共存于某些蟬的含菌器官中——首次證實(shí)一個(gè)極晚期的、仍在進(jìn)行的共生菌替換階段（過(guò)程）。分布于中國(guó)南方的安蟬（Chremistica ochracea）招募了新的YLS；但在部分個(gè)體中，基因組極度衰減的Hodgkinia仍零星定殖在貯菌體中，且與共生伙伴Karelsulcia由原來(lái)在貯菌體小球中的“鄰居共生”轉(zhuǎn)變?yōu)椤扒短资健惫采?em>—Hodgkinia都定殖在了Karelsulcia的細(xì)胞質(zhì)中。這兩種共生細(xì)菌的物理融合可為基因組極度衰減的Hodgkinia提供庇護(hù)所，延緩被新招募的YLS替換的進(jìn)程。
此外，透射電子顯微鏡觀察表明，安蟬體內(nèi)的Hodgkinia細(xì)胞無(wú)明顯包膜結(jié)構(gòu)——與其他蟬科昆蟲(chóng)的Hodgkinia顯著不同。基因組分析也表明，安蟬的Hodgkinia基因組中參與合成脂多糖、肽聚糖、磷脂及其他細(xì)菌細(xì)胞包膜組分的基因幾乎完全喪失，為宿主提供相應(yīng)營(yíng)養(yǎng)物質(zhì)的能力顯著退化；而新獲得的類酵母共生真菌（YLS）線粒體基因組在核糖體rRNA區(qū)域只保留了1個(gè)長(zhǎng)度為197 bp的內(nèi)含子（蛋白質(zhì)編碼基因內(nèi)含子全部丟失）。這表明線蟲(chóng)草屬真菌基因組的大小和內(nèi)含子豐度與其生活狀態(tài)（自由生活或宿主體內(nèi)共生）密切相關(guān)——與宿主共生關(guān)系的建立會(huì)驅(qū)動(dòng)其線粒體基因組發(fā)生內(nèi)含子不斷丟失。
蟬科昆蟲(chóng)與專性共生菌的協(xié)同演化歷史
我院博士研究生張聞?wù)堋⒁旬厴I(yè)博士黃智、已畢業(yè)碩士郭瓊和韓小虹參與了該項(xiàng)研究，美國(guó)伊利諾伊大學(xué)香檳分校Christopher H. Dietrich教授也為該研究做出了重要貢獻(xiàn)。在讀博士生張鈞儒等在標(biāo)本采集和鑒定方面提供了大力幫助。植物保護(hù)學(xué)院科技創(chuàng)新與人才培養(yǎng)平臺(tái)、作物抗逆與高效生產(chǎn)全國(guó)重點(diǎn)實(shí)驗(yàn)室、生命科學(xué)大型儀器共享平臺(tái)的老師為本研究提供了技術(shù)支持。西北農(nóng)林科技大學(xué)曹陽(yáng)慧教授、南京農(nóng)業(yè)大學(xué)張峰教授、波蘭雅蓋隆大學(xué)（Jagiellonian University）的Piotr ?ukasik教授和美國(guó)康涅狄格大學(xué)（University of Connecticut）的Chris Simon教授為本研究提供了寶貴建議。該研究得到國(guó)家自然科學(xué)基金面上項(xiàng)目（32270496、32070476）資助。
全文鏈接： https://doi.org/10.1038/s41467-025-65129-9
編輯：劉小鳳
審核：趙 磊
